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Zusammenfassung
  • Diese Dissertation untersucht die komplexe und faszinierende Biologie photosymbiotischer Meeresschnecken, Mollusken, die unabhängig voneinander eine Form der Photosymbiose entwickelt haben. Photosymbiose ist eine ernährungsbezogene Symbiose, bei der ein heterotropher Wirt eine Partnerschaft mit einem photosynthetischen Organismus eingeht und organischen Kohlenstoff sowie andere aus der Photosynthese stammende Metabolite gewinnt, im Austausch gegen Schutzraum, Nährstoffe und Schutz. An der Schnittstelle von Symbioseforschung, Mikrobiomökologie und Ökotoxikologie angesiedelt, kombiniert diese Dissertation molekulare, ökologische und verhaltensbiologische Ansätze, um die Dynamik dieser multipartiten Assoziationen und ihre Anfälligkeit gegenüber Umweltstress besser zu verstehen. Zwei Modellsysteme stehen im Zentrum der Arbeit:die kleptoplastische sacoglossane Art Elysia viridis (Montagu, 1804), die algale Chloroplasten sequestriert und aufrechterhält, sowie der Cladobranchier Berghiastephanieae (Á. Valdés, 2005), der intakte dinoflagellate Symbionten der Familie Symbiodiniaceae aus seiner cnidarischen Beute integriert. Die Forschung beginnt damit, die Photosymbiose in einen breiteren evolutionären und ökologischen Kontext einzuordnen. Es wird gezeigt, dass Photosymbiose eine wiederkehrende Strategie unter marinen heterobranchialen Gastropoden ist. Diese Assoziationen sind hochgradig divers und werden durch die Identität der Symbionten, die Physiologie des Wirtes und die umgebenden ökologischen Bedingungen geprägt. Durch die Einbettung der Meeresschnecken in das Holobiontenkonzept betont die Dissertation, dass Photosymbiosen nicht isoliert auftritt, sondern Teil eines größeren Netzwerks von Interaktionen ist,einschließlich symbiotischer Bakterien, die zur Funktion und Gesundheit des Wirtes beitragen. Um die Diversität und Stabilität der Photosymbiose innerhalb der Cladobranchia zu untersuchen, wurde Hochdurchsatz-Metabarcoding der Photobionten (Symbiodiniaceae) der Schnecken eingesetzt. Die Ergebnisse zeigen gattungs- und artspezifische Muster, wobei stabile Symbiosen, das heißt eine Aufrechterhaltung des Photobionten über mehr als zwei Wochen, am konsistentesten mit der Symbiodiniaceae-Gattung Cladocopium verknüpft sind, während instabile Symbiosen (Aufrechterhaltung des Photobionten über einige Tage) dazu tendieren, Symbiodinium oder Breviolum einzubeziehen. Darauf aufbauend identifizieren molekulare Analyse von Berghia stephanieae Collectin-12, ein C-Typ-Lektin, als einen Kandidatenrezeptor,der an der Erkennung der Photobionten beteiligt ist. Räumliche transkriptomische und in situ-Analysen zeigen dessen Expression in Geweben, die Symbionten beherbergen,was auf eine potenzielle Rolle bei der Aufnahme der Symbionten hinweist und auf einen konservierten Immunmechanismus verweist, der mit Nesseltieren geteilt wird. Die Verhaltensökologie der Photosymbiose wird durch Phototaxis-Experimente an Elysia viridis untersucht. Während kleptoplastische Schnecken im Allgemeinen beleuchtete Bereiche bevorzugen, korreliert diese Präferenz nicht mit dem photosynthetischen Zustand der Chloroplasten. Selbst unter Bedingungen, unter denen die Photosynthese chemisch blockiert war, orientierten sich die Schnecken weiterhin zum Licht. Diese Befunde stellen die Auffassung infrage, dass Photobehavior evolviert ist, um die photosynthetische Leistung der Kleptoplasten zu optimieren, und legen stattdessen nahe, dass es tägliche periodische Aktivitätsmuster oder Nahrungssuchstrategien widerspiegelt, wodurch das Ausmaß infrage gestellt wird, in dem Kleptoplastie als adaptive Ernährungsstrategie fungiert. Die Mikrobiom-Dimension des Holobionten wird sowohl in Elysia viridis als auch in Berghia stephanieae untersucht. Es wird gezeigt, dass unterschiedliche mikrobielle Gemeinschaften mit verschiedenen symbiotischen Zuständen, Ernährungsbedingungen und Umweltkontexten assoziiert sind, was die dynamische Rolle von Bakterien bei der Prägung der Physiologie des Holobionten unterstreicht. Veränderungen in der Zusammensetzung des Mikrobioms werden als potenzielle frühe Stressindikatoren hervorgehoben, mit Implikationen sowohl für das ökologische Verständnis als auch für Anwendungen im Biomonitoring. Schließlich untersucht die Dissertation die Auswirkungen von Metallverschmutzung mit Fokus auf Nickel und Kobalt, Elemente von wachsender ökonomischer Bedeutung aufgrund ihrer Rolle in der Batterieproduktion. Kontrollierte Expositionsexperimente zeigen, dass diese Metalle das Mikrobiom und bakterielle Stoffwechselwege von Berghia stephanieae stören sowie die embryonale Entwicklung und Ontogenese beeinträchtigen. Frühe Lebensstadien erwiesen sich als besonders anfällig, was Bedenken hinsichtlich populationsbezogener Konsequenzen aufwirft. Diese Ergebnisse zeigen nicht nur die ökologische Sensitivität photosymbiotischer Holobionten, sondern auch ihr potenzielles Nutzen als Sentinelartenz zur Detektion von Umweltkontamination.Zusammenfassend bietet diese Dissertation eine umfassende und integrative Sicht auf photosymbiotische Meeresschnecken als Modellsysteme zum Verständnis von Symbiose, Wirt–Mikroben-Interaktionen und Reaktionen auf Umweltstress. Durch die Verknüpfung von molekularer Erkennung, Symbiontendiversität, Mikrobiomökologie, Verhalten und Toxikologie erweitert sie unser Wissen darüber, wie multipartite Symbiosen evolvieren,wie sie zum ökologischen Erfolg beitragen und wie sie durch menschliche Aktivität gestört werden können. Auf diese Weise positioniert sie photosymbiotische Meeresschnecken als wichtige, aber verletzliche Modelle zur Untersuchung der Resilienz mariner Holobionten in einer sich wandelnden Welt.
Abstract
  • This dissertation explores the complex and fascinating biology of photosymbioticsea slugs, molluscs that have independently evolved a form of photosymbiosis. Pho-tosymbiosis is a nutritional symbiosis in which a heterotrophic host partners witha photosynthetic organism, gaining organic carbon and other metabolites derivedfrom photosynthesis in exchange for shelter, nutrients, and protection. Situated atthe intersection of symbiosis research, microbiome ecology, and ecotoxicology, thisdissertation combines molecular, ecological, and behavioural approaches to betterunderstand the dynamics of these multipartite associations and their vulnerabilityto environmental stress. Two model systems are central to the work: the klepto-plastic sacoglossan Elysia viridis (Montagu, 1804), which sequesters and maintainsalgal chloroplasts, and the cladobranch Berghia stephanieae (Á. Valdés, 2005), whichincorporates intact dinoflagellate symbionts of the family Symbiodiniaceae from itscnidarian prey.The research begins by situating photosymbiosis within a broader evolutionary andecological context. Photosymbiosis is shown to be a recurring strategy among ma-rine heterobranch gastropods. These associations are highly diverse and shapedby the identity of the symbionts, the physiology of the host, and the surroundingecological conditions. By framing sea slugs within the holobiont concept, the dis-sertation emphasises that photosymbiosis does not occur in isolation but is partof a larger network of interactions, including symbiotic bacteria, contributing tohost function and health. To investigate the diversity and stability of photosym-biosis in Cladobranchia, high-throughput metabarcoding of the slugs’ photobionts(Symbiodiniaceae) was employed. The results reveal genus- and species-specificpatterns, with stable symbioses, meaning a maintenance of the photobiont for morethan two weeks, most consistently linked to the Symbiodiniaceae genus Cladocopium,whereas unstable symbiosis (maintenance of the photobiont for some days) tend toinvolve Symbiodinium or Breviolum. Building on this, molecular analyses of Berghiastephanieae identify Collectin-12, a C-type lectin, as a candidate receptor involvedin photobiont recognition. Spatial transcriptomic and in situ analyses demonstrateits expression in tissues housing symbionts, suggesting a potential role in symbiontuptake and pointing to a conserved immune mechanism shared with cnidarians.The behavioural ecology of photosymbiosis is addressed through phototaxis exper-iments in Elysia viridis. While kleptoplastic slugs generally prefer illuminated areas,this preference does not correlate with the photosynthetic state of the chloroplasts.Even under conditions where photosynthesis was chemically blocked, the slugs con-tinued to orient towards light. These findings challenge the view that photobehaviorevolved to optimise photosynthetic performance of kleptoplasts, suggesting insteadthat it reflects daily periodic activity patterns or food-searching strategies, therebyquestioning the extent to which kleptoplasty functions as an adaptive nutritionalstrategy. The microbiome dimension of the holobiont is investigated in both Elysia2viridis and Berghia stephanieae. Distinct microbial communities are shown to be as-sociated with different symbiotic states, feeding conditions, and environmental con-texts, underscoring the dynamic role of bacteria in shaping holobiont physiology.Shifts in microbiome composition are highlighted as potential early indicators ofstress, with implications for both ecological understanding and biomonitoring appli-cations. Finally, the dissertation examines the impact of metal pollution, focusing onnickel and cobalt, elements of growing economic importance due to their role in bat-tery production. Controlled exposure experiments reveal that these metals disruptthe microbiome and bacterial metabolic pathways of Berghia stephanieae, while alsoimpairing embryonic development and ontogenesis. Early life stages proved par-ticularly vulnerable, raising concerns about population-level consequences. Thesefindings demonstrate not only the ecological sensitivity of photosymbiotic holo-bionts but also their potential utility as sentinel species for detecting environmentalcontamination.Taken together, this dissertation provides a comprehensive and integrative view ofphotosymbiotic sea slugs as model systems for understanding symbiosis, host–mi-crobe interactions, and environmental stress responses. By linking molecular recog-nition, symbiont diversity, microbiome ecology, behaviour, and toxicology, it ad-vances our knowledge of how multipartite symbioses evolve, how they contributeto ecological success, and how they may be disrupted by human activity. In do-ing so, it positions photosymbiotic sea slugs as powerful but vulnerable models forstudying the resilience of marine holobionts in a changing world.
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